Джеймс Фоули родился в Нью-Йорке, профессиональное образование получил в Нью-Йоркском университете и в киношколе университета Южной Калифорнии в Лос-Анджелесе. В кино режиссер дебютировал в 1984 году фильмом "Reckless", в котором главные роли сыграли Дэрил Ханна и Эйдан Куинн. За исполнение одной из ролей в его картине "Американцы" ("Дельцы") Аль Пачино был отмечен главным призом кинофестиваля в Венеции как лучший актер второго плана. Среди других известных фильмов Джеймса Фоули можно назвать "Четвертак", "Как стемнеет, дорогая", "Коррупционер". В 2003 году на экраны вышла новая лента режиссера - криминальная комедия "Афера", с целым созвездием актеров - Дастин Хоффман, Рейчел Вейсц, Энди Гарсия.